来自瓦坎达的人质问詹姆斯为什么要帮助泽莫越狱，泽莫在联合国大会上谋杀了他们尊敬的特查卡国王。经过协商，此人同意暫时宽限八个小时，之后便要带走泽莫。卡莉等人因为炸毁全球遣返委员会物资仓库而被彻底认定为恐怖组织。山姆认为虽然卡莉的手段较为激进，但是一定可以找到较为平和的手段来制止她，而泽莫却认为所有被注射超级士兵血清的人最终必定会走上种族优越的道路，卡莉绝不会停下，除非被杀死，否则只会愈发不择手段。

卡莉等人准备为逝去的唐娅女士举办追悼会，山姆等人打算从此入手抓住她。泽莫打听到追悼会的时间地点，前往目的地的中途遇见当前的美国队长约翰，双方一起前往。追悼会上，詹姆斯等人按计划等在门外，由山姆先进追悼会现场尝试与卡莉进行交谈，原本山姆打算以平和的方法来劝服卡莉，没想到双方谈话刚有些进展，约翰便带人冲了进来，卡莉等人瞬间惊慌逃跑。

泽莫独自一人截下了卡莉，卡莉躲避子弹的时候别在腰间的超级士兵血清散落一地，泽莫看到后将血清药瓶一个个踩碎，此时，约翰突然进来将他打晕，拿走了墙角边仅剩的最后一支血清药瓶，卡莉趁机逃跑。

回到泽莫住处，莎伦给山姆发信息，告知约翰有问题，要小心此人。詹姆斯与泽莫也意识到他的不对劲。此时美国队长约翰沃克带人进来，要求带走泽莫，双方僵持之际，瓦坎达的人也来了，三方就泽莫的来去争执不下，约翰称瓦坎达的人在此处没有管辖权，三方大打出手，泽莫趁机逃跑，约翰被打得落花流水。

身为美国队长的约翰感到十分伤自尊，自己打不过超级士兵猎鹰与冬兵也就罢了，居然非超级士兵的瓦坎达人也比自己厉害，他问助手莱马，若有机会注射血清，是否会选择注射。莱马认为，超能力会让人更加认识自我，前任美国队长史蒂夫如此，当前的碎旗者头目卡莉如此，若约翰有机会注射，也一定会如此。

卡莉打电话给山姆姐姐莎拉，以此将山姆约出。卡莉称自己打算毁掉当前政权，希望能山姆能够站在碎旗者的一边，山姆拒绝。此时约翰也来到此地，已经注射了血清的他早已今非昔比。混乱打斗之际，卡莉杀掉了莱马，约翰愤怒之际追了出去，楼下，他当众用美国队长的盾牌将一个碎旗者组织的人砸死。

山姆詹姆斯在一个仓库找到约翰，他们意识到约翰已经注射了血清，看到他滥杀无辜的情景，两人终于打算要回史蒂夫的盾牌。然而约翰并不妥协，现在自己才是美国队长，这盾牌只能属于自己。三人打斗起来，已经注射血清的约翰非常厉害，山姆詹姆斯两人加起来一度都不是此人的对手。山姆的金属双翼被约翰扯断，詹姆斯也近乎被打晕。好在两人通力合作，经过一番厮杀，最终夺回了盾牌。

拿着带血的盾牌，山姆终于意识到当初将盾牌交给政府的选择是错误的。

卡莉逃脱追捕后便消声遁迹了。美国政府打算对碎旗者组织一事接手调查。约翰来到委员会听取最终的制裁意见，会上，他与委员据理力争，然而依旧被撤销了美国队长的头衔和权力，并且从今往后不能再以任何美国政府、军方的身份从事任何事。约翰对此感到十分气愤，自己一生都奉献给了这个国家的政府，没想到最终竟是如此下场。

一个女人找到约翰，称自己了解他已经注射血清的事情，并且对他当众将人杀死的行为表示理解，希望日后再与他联系。

索科维亚，詹姆斯找到泽莫，两人冰释前嫌。瓦坎达来人将泽莫带走。而另一边的山姆则找到艾赛亚,希望他能够继承美国队长的头衔。艾赛亚则向山姆讲述了自己三十多年前被注射血清后却惨遭美国政府活体实验的经历，他称所谓的政府政客们绝不会允许一个黑人做美国队长，即使他们允许了，任何一个有尊严的黑人也不会接下这个盾牌。

政府接手碎旗者组织的调查，山姆等超级士兵在此案中被边缘化。于是山姆回到家中，姐姐萨拉终于不打算卖掉父母留下的破船了，他开始着手进行修理。

山姆找来小城里的邻居好友们一起帮忙修理，大家都十分热情的来帮忙。詹姆斯也来了，他带来了自己托瓦坎达人找到的东西。

一日，山姆詹姆斯谈心，詹姆斯道歉称自己之前没能理解对于一个黑人来说，拿着这个美国队长的盾牌意味着什么，之后便离开了。山姆经过思考，最终决定接下美国队长的衣钵。他开始进行集训锻炼，以期不辜负这块盾牌背后的意义。

卡莉与某罪犯合作，得到一批武器，她向此人展示自己组织的威力，手机点亮定位发送信号，公园周遭的群众竟都是她的人。卡莉此次打算破坏全球遣送委员会针对两千万难民转移问题所进行的投票。

山姆通过托雷斯的消息，得知最近美国的碎旗者组织利用他们自己内部网络发出了一个特殊信号，意识到卡莉将会有所举动，他随时准备出动。

全球遣返委员会会议被袭击，山姆、詹姆斯和莎伦全部到场，超级士兵们这次打算并肩作战。

头目卡莉带领碎旗者组织的众人潜入会议大厦，想要把委员全部闭逼离大厦，山姆身穿美国队长队服，手持盾牌前来阻止。

卡莉与詹姆斯通电话，想要策反，称其为之而战的目标远超过自身安危。詹姆斯劝她不要冲动，杀害无辜者后的心里罪恶感自己已经体会过了，滋味并不好受，卡莉拒绝。

卡莉组织人员纷纷将山姆等人拖住。已经被疏散的委员们在不知情的情况下坐上了碎旗者为他们准备的车辆。意识到碎旗者将委员当作人质来威胁政府停止投票，詹姆斯等人竭力前去阻止。

一番殊死搏斗下来，卡莉决心实在不行就将人质全部杀死，无论如何也要让世界人民听见他们的声音，这场为重返地球的那半数人类而进行的声势浩大运动，无论如何也不能停止。

詹姆截停了绑架人质的两辆车，他将其中一车人救了出来。被撤下美国队长职务的约翰此时也来到现场找卡莉报仇，卡莉信誓旦旦的称自己并不想伤害无辜的人，对杀死他朋友的事情也表示歉意，然而约翰并不给她任何机会，两人打斗起来。

卡莉在与约翰对战的中途逃到载有人质的另一辆车上，随即开车直接冲向桥下，准备将这一车人摔死，冲下去的刹那间她跳了出来。约翰见此情景，拉住车尾，然而碎旗者组织人员前来阻止，约翰掉下大桥。铅锤一发之际，截下了载有人质飞机后的山姆及时赶到，硬是凭一己之力将车子顶了回去，人质被解救。

卡莉面对如此情景，依旧不死心，抄起钢筋刺向詹姆斯，詹姆斯反应快，伸手抓住了这个偷袭物。

卡莉趁机逃跑，地下隧道内，她遇见了莎伦，原来莎伦就是出钱制造超级士兵血清的能力掮客，卡莉曾是她的手下，但是两人目标不同，一个想要掌控世界，一个想要谋求全人类的公平，最终分道扬镳。

莎伦被卡莉打伤，山姆顺着声音来到现场，两人一番打斗难分胜负，最终，卡莉被莎伦开枪射中。

任务完成，碎旗者组织最高头目被击杀，山姆带着尸体来到广场上，面对蜂拥而来的记者和政客，山姆正义凛然的称这些所谓的“恐怖分子”只是政府为自己的不负责给人家扣上的帽子，那些五年后重回世界的人们生活何其艰难这些政客并不了解，他们随随便便一个小决策就可能会影响这些人的一生。若政府不再对此做出任何有效性解决措施，今后必然会有成千上万的卡莉出现。此番言论，为所有人折服。

事情告一段落后，莎伦能力掮客的身份没有暴露，她离开了现场；在孤岛监狱服刑的泽莫看到碎旗者组织伏法的消息，非常释然；约翰应邀成为了美国特工；詹姆斯将自己杀害中岛老先生儿子的事情如实告知，完成了赎罪任务，山姆在博物馆打造了艾赛亚的金属形象，从今往后他身为超级士兵曾为国家所付出的一切不再是秘密，所有人都不会忘记他的贡献。

假日，山姆家乡的海边，小镇上的人们都来聚餐，欢声笑语好不开心，回忆过往，经过种种磨难，猎鹰与冬兵最终选择了并肩。