一个叫做LAF的犯罪组织在飞机上绑架了美军军事联络员瓦桑上尉，超级英雄猎鹰山姆接到任务，当前飞机已经进入突尼斯领空，山姆需要在飞机进入另一个国家领空之前将瓦桑上尉营救出来。美军情报官托雷斯中尉奉命在地面协助山姆。

山姆从军方飞机一跃而下，一双金属翅膀展开，向被劫持的飞机迅速飞去。他来到飞机上空，通过后背上的武器打开飞机舱门，进入飞机机舱中，袭击了正在攻击瓦桑上尉的犯罪分子，然而猎鹰一个不注意，被身后的犯罪分子偷袭在地。犯罪分子身穿翼装挟持上尉跳下飞机，向利比亚领空飞去，猎鹰急速追击。

猎鹰在空中与犯罪分子一干人等殊死搏斗，险被炸弹击中，终于在飞机进入利比亚领空前将上尉成功救出。

任务完成后，山姆与托雷斯在突尼斯境内的饭店吃饭。托雷斯中尉向山姆展示了另一个名叫碎旗者组织的标志，并告诉山姆这个组织受到了许多人的支持，他会一直追踪这个组织，如果事件变得严重，会及时告诉山姆。托雷斯还谈及美国队长史蒂夫，谈论了网上的有关美国队长消失的阴谋论。

华盛顿，山姆在众多政客前追忆已逝美国队长史蒂夫，并指出五年前曾因灭霸而消失的几十亿人在几个月前又重新出现，世界陷入混乱，需要新的英雄来拯救世界。他拿起史蒂夫交给他的美国队长盾牌，对众人说：“标志，失去了赋予他意义的人，就会变得毫无价值。” 追忆结束，他将盾牌交付官方政府。

一个同事问他为什么不接下美国队长的衣钵，他说这个充满无上荣誉的盾牌属于且只属于史蒂夫。

画面一转，在一个金碧辉煌的大厅里，一个带黑口罩的九头蛇组织的杀手刺杀了一位要客，并将现场的目击者——一位华裔男士杀害。梦中惊醒，原来这是曾经的冬日战士詹姆斯所做的噩梦。

翌日，在面对心理医生询问时，詹姆士谎称自己最近不再做噩梦了。并已经按照规矩在自己的赎罪单中划去了一个人名。

心理医生指出，詹姆斯一直无视山姆发来的消息是错误的做法，他想要被赦免并顺利完成赎罪过程，必须要多交几个朋友，如果一直封闭自己，就将陷入最安静最私人的地狱。詹姆斯指出自己需要时间。

心理咨询结束，纽约市小巷内，詹姆斯约中岛老先生吃午饭，午饭期间，中岛先生帮助詹姆斯结识了服务员小姐。之后中岛先生看着一盘红豆麻薯回忆起了自己已逝的儿子，称儿子最喜欢这个小吃，但他在出差时遇害，自己至今不知他怎么死的。詹姆斯神情凝重，若有所思。

山姆来到海边妹妹家，与妹妹萨拉产生了争议，因为妹妹迫于拮据的生活要卖掉已逝父母留下的船。山姆提出要帮妹妹去银行贷款，妹妹同意。

詹姆斯夜晚按约定来到餐馆，与女服务员喝酒约会，本来很好的氛围因服务员谈及中岛老先生在儿子逝世后生活很痛苦时戛然而止，詹姆斯道声抱歉就离开了。

离开餐馆后詹姆斯来到中岛先生家，看到桌上中岛儿子的照片，神色浓重。回到自己家后，他打开笔记本，赎罪单中写着中岛的名字。

夜晚，托雷斯中尉跟踪碎旗者组织的人来到某银行，碎旗者组织抢劫了银行，托雷斯阻止不成而受伤。

山姆与妹妹去银行贷款，虽然银行工作人员很敬佩超级英雄猎鹰山姆，但他指出几亿人消失五年后突然重新出现引发了物资紧张，故拒绝了向山姆兄妹贷款

回到家中，山姆收到托雷斯的视频消息，托雷斯将晚上碎旗者组织的遭遇告诉了山姆。这时，新闻突然报道，政府选出了一位新任美国队长。

巡回演出前，新任美国队长约翰在试衣间里与友人交谈，他称全美国民众都在期待着自己能有所作为，他不愿意让别人失望，然而穿套装、演讲、握手、参加会议他并不喜欢，只想把自己的本职工作做好。友人告诉他，当前这些他不喜欢的事情已经是工作的一部分了，像以前一样只靠武力完成工作是行不通的，约翰赞同。

新任美国队长参加了在自己高中举办的晚会并接受了采访，约翰自称能够成为美国队长是人生最大的荣耀，自己虽然是一个没有超级力量的非超级英雄，但是拥有美国队长一直拥有的勇气，愿意竭力完成自己的每一份任务。

电视机前的“冬日战士”詹姆斯收看了这个直播，对“猎鹰”山姆放弃美国队长盾牌而使得政府选出新任超级英雄感到震惊与不解。

山姆来到基地，准备去慕尼黑执行任务，詹姆斯也来到了这里，他质问山姆为什么要放弃盾牌，两人对政府选出新任美国队长都不满，不希望一个德不配位的人接任史蒂夫的衣钵。然而事实已经如此，谁也改变不了。

詹姆斯此次任务是去慕尼黑追踪一个碎旗者组织的反派，詹姆斯要求同去。

到达指定地点，两人根据红翼的探查来到一个仓库，仓库中人把物品搬运上货车后，便急忙驾车离开了，山姆詹姆斯追了过去。

詹姆斯潜入其中一个货车，看到了里面的物品，是疫苗。此时货车内出现一个女孩，詹姆斯以为是人质，正告诉她不要怕，结果女孩邪魅一笑，詹姆斯被迅速击落货车。女孩戴上恐怖组织的面具，她的同伙们与詹姆斯山姆在货车上激斗了起来，此时新任美国队长出现，然而恐怖组织一伙八人竟全都是超级士兵，同为超级士兵的猎鹰与冬兵尚且不是对手，何论这个新任的美国队长。碎旗者组织逃走。

山姆与詹姆斯在回程的路上受到约翰邀请，约翰希望他作为新任美国队长能够得到猎鹰与冬兵的支持，一起合作抗敌，山姆詹姆斯本就不服史蒂夫的盾牌落在这个小子手上，拒绝了他的邀请。

夜晚，以那位女孩为首的碎旗者组织来到一家普通民众支持者家中借宿，受到男主人的热情欢迎。碎旗者组织高呼“世界大同，人民大同”的口号。

詹姆斯带着山姆到巴尔的摩见一位超级战士艾赛亚，艾赛亚曾是九头蛇组织最畏惧的战士之一，詹姆斯希望能够得到他的帮助，然而艾赛亚因为曾受到政府的牢狱、生物测试，受到了严重的心理阴影，于是愤怒的拒绝了两人。

詹姆斯在回程中因为没去参加法庭规定的心理治疗而被警察带走，不久，在约翰和雷诺医生的帮助下，他便被警方释放了。雷诺医生与山姆詹姆斯交谈，两人仍旧因为山姆放弃盾牌一事争执，谈话不欢而散。

警局门口，约翰在等着两人，他依旧希望能够得到两人的帮助，被拒绝。

而另一边，碎旗者组织将物品转移的时候遭到了警方的追击。

新任美国队长约翰带人来到碎旗者组织头目卡莉曾暂住过的一户人家，因为卡莉给无家可归的人提供避难所和药品，这家主人十分忠心支持她，所以在这里约翰等人没有抓到人也没有找到碎旗者的任行踪轨迹。

山姆与詹姆斯来到某监狱找到昔日的九头蛇组织成员泽莫，詹姆斯将有人复制超级士兵血清一事告知，泽莫表示自己对此事确实有些头绪。

因为注射血清而成为新超级士兵的那些碎旗者组织成员的存在有违泽莫的信仰，虽然此人罪恶滔天是个疯子，但也是一个有原则的人，詹姆斯思考后决定帮他越狱。山姆本对此不同意，但是迫于眼前碎旗者组织行踪不定毫无头绪，他也同意了。

成功越狱后，泽莫称自己曾花费好几年的时间追捕九头蛇组织招聘来制造血清的人，因为一旦超级士兵血清出现，就有人可以利用它建造一只军队，这将极大威胁现在世界的秩序。自己曾极力反对九头蛇的冬兵计划，与如今反对碎旗者组织血清计划是一个道理。他告知詹姆斯，当前首先要找到一个叫做希尔比的女人，从她入手找消息。

三人改变身份乔装打扮来到东南亚马德里坡港，顺利与希尔比碰面，泽莫以控制冬日战士詹姆斯的指令作为交换条件，向希尔比打听超级士兵血清的消息。希尔比提到，超级士兵是由内格尔博士制造的，现在就在马德里坡港。正准备套出更详细的资料时，山姆妹妹萨拉打来电话，三人身份暴露，被希尔比的人追杀。

黑暗街道上，莎伦出现，她帮助山姆等人击退了追兵。

山姆以帮忙洗清莎伦身上的罪名为条件，换取了莎伦的帮助。莎伦帮助众人在一个港口集装箱内找到了正在进行实验的内格尔博士。此时有人来了，莎伦为了拖延时间在集装箱外与来的赏金猎人们大打出手，山姆等人则在实验室内尽快从内格尔博士口中获得消息。

内格尔博士在山姆等人的威胁下，说出他曾接手过九头蛇的冬兵项目，九头蛇没落后又被征进了中央情报局研究一个超级士兵的血液样本，经过不懈的研究，终于提取出了超级士兵的血清，然而实验马上将要完成之际，他化为了灰烬，五年后，又随消失的那一半人口重回世界，然而此时项目已经停止，于是他便接受了能力掮客的邀请，来此地继续未完成的实验项目。一共制造了二十只试剂，全部被卡莉偷走。这便是他所知道的全部消息。

此时莎伦来到集装箱内，她敌不过外边众多的赏金猎人，泽莫杀死了内格尔，众人齐心协力击退赏金猎人，逃离了港口。

这边，卡莉等人在回归人口委员会补给仓库门口处蹲点，他们打算偷物品去补给难民营。现在他们手里有最后仅剩的一批血清，那些能力掮客早晚会来求他们。

回程途中，山姆思考最近经历的事，认为也许自己真的不应该把美国队长的盾牌交给博物馆，他应该毁掉这块盾牌的，詹姆斯却说，这块盾牌承载了许多人的希望，如果山姆要毁掉它，那么自己一定会在此之前把它夺走。

夜晚，碎旗者组织从委员会偷走了许多补给用品，离开时，仓库爆炸。

一日，詹姆斯在街上遇到一个女人，这女人称自己是为了泽莫而来的。